人類文明因「火之七日」這場戰爭而崩毀,經過了千年之後,荒蕪的大地被釋放有毒瘴氣的菌類森林──「腐海」所覆蓋,那是一座必須戴著防毒面具進入,否則只要五分鐘就會因肺腐爛而身亡的森林。
腐海裡住著許多巨大的昆蟲,只要人類想燒了腐海裡的樹木驅蟲,或想殺害任何一隻蟲子,腐海的群蟲之王「王蟲」便會展開攻擊。於是人類過著畏懼腐海、蟲群的生活。
酸之湖的畔有一座因海風吹襲而不受腐海之毒影響的邊境之國「風之谷」。風之谷的公主娜烏西卡,替身受腐海之毒的父親基爾治理國家。娜烏西卡具有神奇的力量,能自由進出人們所畏懼的腐海,也可以讓一向不願意靠近人類的狐松鼠願意接近她。
某夜,多美奇亞的大型運輸船墜落風之谷。娜烏西卡救出被俘虜於船上的培吉特市的公主拉絲黛兒。拉絲黛兒囑咐娜烏西卡掉船上的貨物後,便撒手人寰──